б

Батрахоспермум № 18(80) – Горизонтальный перенос!



О папоротниках многие думают как о реликтах, которые вынырнули из ранних пластов растительной эволюции, а позже были обставлены цветковыми выскочками, оказавшись во всех смыслах в их тени. Это не совсем так. Хотя папоротники действительно возникли очень давно, в конце девона (примерно 360 млн лет назад), подавляющее большинство современных групп появились гораздо позже, в меловом периоде, когда цветковые растения уже доминировали на планете. Приход цветковых, бесспорно, осложнил светолюбивым папоротникам существование, многие из них сгинули под лесными пологами, но некоторые смогли приспособиться, заполучив в свое распоряжение волшебную молекулу – неохром.

Большинство растений двигаются к источнику света при содействии белка криптохрома, восприимчивого к синей и ультрафиолетовой части спектра, некоторые используют фоторецептор фитохром, реагирующий на красный свет, но неохром оказался невероятно чувствительным к синему и красному свету одновременно! Это дало папоротникам-счастливчикам неоспоримое преимущество в условиях, когда синий свет сильно теряется в верхнем ярусе леса, а красный немного ниже. Неохром позволил им тянуться к любому лучику, проникшему в сумрак нижнего яруса. Папоротниковое племя было спасено, в тени цветкового мира оно получило шанс не только на выживание, но и на интенсивную диверсификацию.

Но откуда взялся этот чудотворный неохром? Насколько было известно ученым, кодирующие неохром гены существуют только в двух группах растений, разделенных в эволюции сотнями миллионов лет, – у папоротников и водорослей. Крайне маловероятно, что ген достался им от общего предка: почему же он тогда обделил своим присутствием все те растения, которые возникли между ними? И вдруг несколько лет назад в новой обширной базе секвенированных растительных геномов обнаружилась последовательность ДНК, очень похожая на ген неохрома. Она принадлежала группе растений, которых прежде никто не подозревал в связях с неохромом, – антоцеротофитам. Эти любители сырых местообитаний являются родственниками мхов, они эволюционно древнее папоротников и были среди первых растений-героев, колонизировавших сушу.


Anthoceros agrestis. Фото: Michel Lüth

То ли неохром присутствовал уже у общего предка антоцеротофитов и папоротников (в таком случае голосеменные и покрытосеменные растения его впоследствии утеряли, ведь они тоже восходят к этому общему предку), то ли они изобрели его независимо друг от друга. Анализ ДНК показал, что оба сценария маловероятны. Современные версии неохрома папоротников и антоцеротофитов оказались явно родственными друг другу, и их общий прототип существовал около 179 млн лет назад. При этом сами папоротники с антоцеротофитами разошлись в эволюции как минимум 400 млн лет назад! И никакой другой папоротниковый ген не предъявлял подобного парадокса. Объяснить его можно только тем, что папоротники получили гены неохрома от антоцеротофитов напрямую (Li et al., 2014). Ген неохрома нарушил межгрупповой барьер и перескочил с представителя одного отдела растений на представителя другого отдела! Потрясающе.

После этого он, по всей видимости, «прыгал» между разными линиями папоротников, подарив путевку в тенистое будущее тем из них, кого касался своей живительной дланью. Несомненно, диверсификация в тени цветковых при участии гена неохрома – это весьма правдоподобная идея, хотя пока недоказанная. Но если все действительно было так, то это, пожалуй, самый значимый и судьбоносный случай горизонтального переноса генов в истории растений.



Жизненный цикл щитовника мужского (Dryopteris filix-mas)

Намекнуть на то, как именно могло такое произойти, может жизненный цикл папоротников. В нем чередуются фазы бесполого размножения (спорофит) и полового (гаметофит). Те перистые листоподобные вайи, на которые вы с такой нежностью смотрите в лесу, – это спорофит. На вайях в спорангиях созревают споры, которые после попадания на землю развиваются в сердцевидный заросток, производящий половые клетки, – гаметофит. Чтобы снова породить спорофит в процессе оплодотворения, половые клетки с одного или разных гаметофитов должны встретиться друг с другом. Но они могут встретиться и с такими же свободными гаметами растущих рядом антоцеротофитов. И если гаметы обоих растений повреждены или плохо сформировались, их ДНК могут вступить во взаимодействие друг с другом, прежде чем каждая из гамет повстречает свою судьбу, предписанную видам природой.


Прыгающие элементы и космические захватчики

Уж много десятилетий ученым известно о том, что прокариоты (бактерии и археи) постоянно обмениваются между собой генетическим материалом – в силу того что у них нет ядерной мембраны, ограждающей ДНК от таких взаимодействий. Задокументированы и многочисленные случаи проникновения генов вирусов в геномы животных, включая людей. Что стало понятно за последние десять лет, так это то, что такие свободные обмены происходят не только в мире микробов и вирусов: генами обмениваются и эукариоты (животные, растения, грибы), чьи ДНК содержатся в ядрах. Это явление называется горизонтальным переносом – фрагмент ДНК переходит от одного организма к другому, неродственному, в отличие от «вертикального», когда гены передаются от родителя к потомку.

Горизонтальный перенос может происходить между любыми живыми существами, которые могут относиться не только к разным видам, но и к разным царствам. Бактериальные гены появляются в геномах растений, грибные поселяются в животных, гены амфибий и рептилий находят новый дом в млекопитающих. Геномы всех современных видов, вероятно, являются сложной мозаикой генов, связанных своим происхождением с разными формами жизни. Ученые пока что знакомы лишь в верхушкой айсберга, а не так давно они и представить не могли, насколько подвижны могут быть гены. Регулярные открытия новых примеров горизонтального переноса заставляют пересмотреть взгляды на то, как работает эволюция. Древо жизни, украшенное цветками – современными видами, постоянно испытывает на себе работу ветра, перебрасывающего генную пыльцу с одной части дерева на другую. Этот ветер и есть горизонтальный перенос.


Барбара Макклинток и мозаицизм кукурузы. Иллюстрация: chid0ri

Первые намеки на его существование в сложных организмах появились около 70 лет назад, когда Барбара Макклинток исследовала вариации окраски зерен и листьев кукурузы в нью-йоркской лаборатории. В 1948 году она выяснила, что определенные гены могут перемещаться из одной позиции на хромосоме в другую, что приводит к мозаицизму растений. Это была первая работа, продемонстрировавшая, что геном эукариот не является статичным. И это было крайне тяжело принять научному сообществу. Однако впоследствии «прыгающие гены», или транспозоны, были открыты и у других организмов, и в 1983 году Макклинток наконец удостоилась за свою работу Нобелевской премии.

Как теперь знают ученые, транспозонов чрезвычайно много, зачастую они составляют значительную долю генома, хотя в основном не кодируют никаких белков. У той же кукурузы геном на 85% состоит из транспозонов. Человеческий геном – почти наполовину, смиритесь. Одни транспозоны вырезают себя из одного участка хромосомы и вставляют в другой при содействии фермента транспозазы, другие копипастят себя с помощью РНК, быстро приумножаясь.

Выдающийся транспозон был открыт в 70-х годах Маргарет Кидвелл у плодовой мушки Drosophila melanogaster. Биологиня спаривала лабораторных самок с дикими самцами и внезапно получила стерильное потомство, набитое уродскими мутациями. Как выяснилось, их источником стал транспозон, прозванный P-элементом, который за предыдущие лет пятьдесят заполонил собой все дикие популяции дрозофил. Со временем у дикарей выработались стратегии, позволяющие подавлять генетический хаос, вызываемый P-элементами. Но выращиваемые в лабораторных условиях с 1905 года мушки были от их вторжения защищены и, соответственно, противостоять ему не научились. Так что гибридное потомство оказалось уязвимым и очень уродливым.


Красотка Drosophila willistoni обитает в Новом Свете от Флориды, Мексики и Карибских островов до Аргентины, самая распространенная дрозофила в джунглях Амазонии. Фото: Nicolas Gompel

Что оказалось самым странным – этот P-элемент изначально попал к диким D. melanogaster от другого вида дрозофил, D. willistoni. Но как? Уж не клещ ли Proctolaelaps regalis постарался? Клещ. Своим колюще-сосущим ротовым аппаратом паразит колюще-сосет питательные вещества из яиц и личинок обоих видов мушек и однажды мог перенести ДНК из яйца одного вида в яйцо другого. Как показали дальнейшие исследования, эти клещи действительно укрывают в себе P-беглеца. Данный транспозон стал удивительным примером того, насколько динамичными могут быть гены, как дерзко они способны нарушать межвидовые границы и влиять на ход эволюции.

Так или иначе, большинство биологов продолжали рассматривать горизонтальный перенос генов как бактериальную фишку, а в случае насекомых и других животных – как редкую аномалию, не имеющую особого значения. Однако в новом веке случаи переноса стали открываться один за другим. В середине нулевых научная группа под руководством Седрика Фешотта стала замечать странности в секвенированных геномах разных млекопитающих, идущие вразрез с эволюционной логикой. К примеру, почти идентичные последовательности ДНК встречались у мышей и крыс – и внезапно у галаго! Притом что у других грызунов и приматов таких не было. Еще более усложняло дело то, что эти проказливые фрагменты ДНК у галаго располагались в совсем иной позиции на хромосоме, чего было бы странно ожидать, если предполагать их наследование по вертикали от общего предка.


Галаго Otolemur garnettii: «Я не крыса!» А похож. Фото: Mark Dumont

Как выяснилось, эти последовательности принадлежат обширному семейству необычайно успешных транспозонов, прозванных Space Invaders, или SPIN (Pace et al., 2008). Помимо крыс, мышей и галаго «космические захватчики» смогли внедрить себя в геномы тенреков, малых бурых ночниц, обыкновенных опоссумов, североамериканских красногорлых анолисов и гладких шпорцевых лягушек! В каждом из этих геномов транспозоны размножили себя тысячами копий и встроились в разные места. Что же касается мышей и крыс, то их предки настолько сроднились с «захватчиком», что превратили его в собственный функционирующий ген, с матрицы которого синтезируется белок пока что неясного предназначения.

У всех этих «захватчиков» был общий дедушка-транспозон, попрыгавший по звериным геномам примерно 31 – 46 млн лет назад, а в случае опоссума и ночницы – 15 млн лет назад, определили ученые. Но выяснить его происхождение и обстоятельства вторжения во все эти геномы не удалось. Возможно, произошло это при содействии поксвирусов. По крайней мере незадолго до того был открыт перенос кусочка ДНК от змеи эфы к песчанке на закорках поксвируса, заражающего обоих животных (Piskurek & Okada, 2007). Мыши, крысы, опоссумы и летучие мыши тоже болеют поксвирусами, так что «захватчики» могли использовать их в качестве транспорта.


Поцелуй меня клоп, это ж поцелуйный клоп! Фото: Ray Wilson

Другими возможными переносчиками SPIN-транспозонов могут быть поцелуйный клоп Rhodnius prolixus и обыкновенный прудовик (Lymnaea stagnalis). Группа Фешотта нашла в геномах поцелованных клопом опоссумов и обезьян саймири последовательности ДНК, практически идентичные клопиным (Gilbert et al., 2010). Этот кровосос по совместительству разносит еще и трипаносом, вызывающих опаснейшую болезнь Шагаса, и помимо млекопитающих кусает птиц и рептилий. Прудовик же является промежуточным хозяином плоских червей трематод, которыми с радостью одаривает позвоночных животных, заодно подбрасывая им в этих «троянских червях» свои транспозоны. Конечно, клоп и улитка не могут объяснить все конкисты SPIN-транспозонов, но часть ответственности на них возложить можно.


Немного ретро, царь Мурамидаз и тля

Несколько лет назад коровий ретротранспозон BovB был выявлен у опоссумов, утконосов, валлаби, лошадей, слонов, сцинков, анолисов, змей, данио рерио, шелкопрядов, морских ежей и других животинок. Коровий – потому что впервые, еще в 80-х годах, его нашли у коров и их жвачных родственников, и значительная доля их геномов состоит из BovB: на 15% у овец, а у коров – на 25% (Walsh et al., 2012)! Ретротранспозоны – они такие, копипастят себя яростно, хотя все зависит от гостеприимства хозяина: скажем, у лошадей и морских ежей всего несколько копий BovB обнаружено – не самые комфортные геномы для них, видать, а почему – непонятно. Распространить BovB по геномам животных, живущих в столь разных местообитаниях и чаще всего друг с другом не встречающихся, могли два вида клещей, сосущих кровь рептилий, полагают ученые. Скорее всего, именно от рептилий BovB попал к млекопитающим.

Иногда паразит награждает хозяина не одним геном, а всеми сразу! Так, бактерия Wolbachia передала дрозофиле D. ananassae все 1206 своих генов (Hotopp et al., 2007). Это уже не просто мушка получается, а двойная бестия! И такими могут быть огромное количество насекомых, ведь вольбахия заражает очень многих, порядка двух третей их видов, по некоторым оценкам.


Архей Aciduliprofundum boonei, «капля-чертяка» (little devil blob), научился обращать позаимствованный у бактерий ген против них самих. Фото: Terry Beveridge

Есть и такие короли горизонтального переноса, которые завоевали все царства жизни. Ген GH25-мурамидазы распространен среди бактерий и кодирует фермент, разрушающий клеточную стенку, – бактерии используют его, например, во время деления. Однако его удалось найти также у вируса, уничтожающего вольбахию, у архея Aciduliprofundum boonei, у поражающих рис плесневых грибов Aspergillus oryzae, у плаунка Selaginella moellendorffii и у гороховой тли. Причем ко всем из них ген попал от разных бактерий, живущих по соседству (Metcalf et al., 2014).

Особенно заинтересовал исследователей архей-экстремофил A. boonei, живущий у глубоководных гидротермальных источников. Археи и бактерии строят клеточные стенки из разных молекул, и к бактериальной GH25-мурамидазе A. boonei нечувствителен. Зато он использует ген как оружие против бактерий-соседей, составляющих ему конкуренцию! А это значит, что архея можно использовать как потенциальный источник новых мощных антибиотиков. Срочно ныряем к гидротермам за спасительной «буней»!


Гороховая тля (Acyrthosiphon pisum) оранжевого фенотипа. Фото: Thaddeus McRae

А теперь обратимся к гороховой тле, ведь помимо мурамидазы она приняла в дар еще один очень важный ген. Ученые давно знали, что тля может выглядеть зеленой, оранжевой или даже красной в зависимости от наличия в теле каротиноидов. В популяциях цвет меняется в ответ на характерные угрозы: так, зеленые тли чаще становятся жертвами паразитических наездников, а красные уязвимы пред божьими коровками. Откуда взялся в тлях красный пигмент, конечно, никто не знал. Обычно животные получают каротиноиды из пищи, которую они едят: например, фламинго становятся розовыми, потому что питаются планктоном. Но тли кормятся растительным соком, в котором каротиноидов содержится мало. К тому же часто попадаются тли с такими каротиноидами, которые в полюбившемся им растении вовсе не встречаются.

Все стало ясно, когда у гороховых тлей внезапно открыли каротиноидный ген (Moran & Jarvik, 2010). Прежде никто таких генов у животных не встречал, но они есть у грибов, растений и бактерий. Сравнительный анализ показал, что к тле этот ген попал более 270 млн лет назад от какого-то грибка, который то ли инфицировал насекомое, то ли решил им поужинать. В дальнейшем каротиноидные гены были также открыты у паутинных клещей и галлиц – попали к ним от грибов и бактерий.


Поправки в эволюцию и баньян жизни

Любую ветку древа жизни потряси – и к ногам упадет очередной удивительный пример горизонтального переноса. Обладатель самого крупного цветка раффлезия позаимствовала митохондриальный ген у лианы, на которой паразитирует. Селедку подозревают в передаче гена антифриз-белка другим рыбам, живущим в холодной воде. Бделлоидные коловратки постоянно тащат гены у бактерий, грибов и растений, тем самым поддерживая изменчивость в отсутствие полового размножения. Симбиоз грибного мицелия с корнями растений стал возможен благодаря генам бактериального происхождения. А если верить авторам исследования, опубликованного в марте, 145 генов человека некогда прибыли из других организмов. Поздравляем: вы немного ГМО.


Слизни Elysia chlorotica известны тем, что оставляют себе хлоропласты водорослей Vaucheria litorea, которыми обедают, и фотосинтезируют себе дополнительное питание. В феврале этого года у них также обнаружили «подаренный» водорослью ген, благодаря которому хлоропласты поддерживаются в рабочем состоянии. Фото: Nicholas E. Curtis, Ray Martinez

Фактов накапливается так много, что уже просто непозволительно считать горизонтальный перенос несущественной фитюлькой для эволюции эукариот. Гены расхаживают по древу жизни внезапными семимильными шагами или маленькими шажочками, аккумулируясь на протяжении тысячелетий. Часто новоприбывшие гены оказываются бесполезными или даже вредными и вымываются отбором. Если же пришелец дает реципиенту эволюционное преимущество, то закрепляется в геноме и может даже направить эволюцию в новое русло.

Горизонтальный перенос может привести к таким изменениям, которых невозможно было бы достичь постепенным накоплением мутаций. Реципиент получает от донора готовую биологическую машину, преодолевшую сотни миллионов лет естественного отбора внутри другого организма и отточившую за это время свое мастерство. Да, ген должен прижиться на новом месте, может быть, слегка поменяться для достижения гармонии, но зато какой сам по себе это подарок судьбы! Своим геномом такого не состряпаешь, хоть ты жди мутаций до второго пришествия Христа.

Некоторые прыгающие фрагменты ДНК, как мы уже знаем, многократно копируют себя в новом хозяине, попутно реорганизуя большие участки местной ДНК, меняя экспрессию определенных генов и даже создавая в этом сумбуре новые гены. Известно, что ген, необходимый для развития плаценты, появился у древних млекопитающих благодаря залетному ретротранспозону. Это еще один важнейший случай горизонтального переноса в истории жизни на Земле. Не прилети тот махонький шматочек ДНК, наш журнал сейчас читали бы одни рептилоиды или в лучшем случае разумные ехидны, сидя на яйце и хихикая ехидно над словом «шматочек».


Корневатое древо жизни напоминает баньян. Иллюстрация: Scientific American

В пересмотре нуждается и само древо жизни. Классическая картинка, где ствол разделяется на три домена (бактерии, археи, эукариоты), ветвящихся до отдельных видов, каждый из которых имеет в предках некую одну первичную форму по заветам Дарвина, и где гены передаются в одном направлении, снизу вверх, больше не актуальна. Вместо ствола мы имеем множество переплетающихся корней, вместо «последнего универсального общего предка» – пул примитивных клеток, постоянно обменивающихся между собой генетическим материалом, чтобы поддерживать генетическое разнообразие, обретать и накапливать полезные адаптации.

В какой-то момент клетки достигают такой сложности, что подвергаться регулярному наплыву чужих генов становится обременительным. Для простенькой клетки с малым числом генов добавить в репертуар новые может быть весьма полезно, но замысловатая клетка с сотнями и тысячами генов рискует разбалансировать геном такими вторжениями. Поэтому сложные эукариотические клетки стали разрабатывать способы защиты своей ДНК от генетических захватчиков. Тем не менее горизонтальный перенос у эукариот не прекратился, они по-прежнему обмениваются ДНК друг с другом и с микробными сожителями. Озорной ветерок продолжает переносить пыльцу с одного цветка древа на другой.


Разумная ехидна всем рекомендует свежий номер «Батрахоспермума». Иллюстрация (фрагмент): Ask Echidna

Подготовлено по материалам Aeon, Not Exactly Rocket Science и других источников. Иллюстрация с обложки: Bubug
Чудесные иллюстрации с подписями, особенно обложка.
В 2006 году читал книгу Ричарда Докинза "Рассказ предка" (2004), где Докинз соглашаясь в целом с филогенетическим древом высказывал мнение, "...что любое теоретическое построение, указывающее на преимущества полового размножения, обязательно должно как-то объяснять парадокс бделлоидных коловраток (или даже начинаться с такого объяснения)".

Edited at 2015-04-06 06:12 am (UTC)